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Les insectes qui ont inventé une troisième paire d’ailes

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Extraordinaires par leurs formes, les membracides sont aussi étonnants dans leur morphologie : leur « casque », parure invraisemblable et multiforme, est en fait une troisième paire d'ailes modifiées, comme nous l'explique l'un des auteurs de la découverte. Entendez-vous le bruit du dogme qui s'effondre ?

Une planche ancienne montrant des membracides, des insectes qui étonnent depuis longtemps. © Biologia Centrali-Americana

Le corps d'un insecte est composé de trois parties : la tête, le thorax et l'abdomen. La tête porte les organes sensoriels et les appendices buccaux. Le thorax porte trois paires de pattes sur les segments 1 à 3, une paire d'ailes sur le segment 2 et éventuellement une paire sur le segment 3. L'abdomen est dépourvu d'appendices. Voilà ce qu'il faut savoir répondre dans un examen de zoologie depuis des dizaines de décennies.

Benjamin Prud'homme, Nicolas Gompel et leurs collègues donnent un autre point de vue, qui en appelle à l'embryologie et à l'évolution, dans un article étonnant sur les membracides, insectes puissamment originaux. Surtout présente dans les forêts tropicales, cette famille, proche de celle des cigales, arbore une particularité unique : une structure chitineuse de grande taille, appelée casque, fixée sur le premier segment du thorax et qui prend des formes variant énormément d'une espèce à l'autre. Sa fonction semble être le camouflage mais la variété de ses formes a surpris ces chercheurs.

Nicolas Gompel est généticien au CNRS (Institut de biologie du développement de Marseille-Luminy) mais il est aussi, nous confie Benjamin Prud'homme, un entomologiste passionné. L'un de ses coreligionnaires lui a un jour fait remarquer que lorsqu'il cherche à attraper un membracide, ce casque lui reste souvent dans les doigts. Pourquoi se détache-t-il si facilement ? Parce qu'il n'est fixé que par deux points d'attache, comme les ailes. Jusqu'à présent, cette structure était vue comme une excroissance de la cuticule mais l'anatomie montre que les points d'attache ressemblent à une articulation et qu'il s'y trouve des muscles.

Les membracides : une surprenante famille d'insectes parés d'un casque qui recouvre le corps et les camoufle. Cet apanage est une modification d'une paire d'ailes surnuméraire. © Nicolas Gompel

Des traces de l’histoire d’une espèce dans la formation de l’embryon

« Notre laboratoire s'intéresse à la biologie du développement embryonnaire, nous explique Benjamin Prud'homme, mais aussi aux variations de ce développement entre différentes espèces et nous cherchons à relier ces différences à l'histoire évolutive des lignées. » Après avoir étudié au microscope la liaison entre le thorax et le casque, l'équipe a suivi la formation de la structure durant le développement embryonnaire. Elle est gouvernée, comme une grande part de l'anatomie, par un groupe de gènes appelés Hox, que l'on retrouve chez la plupart des animaux, y compris les vertébrés.

Pendant le développement de l'embryon, ces gènes Hox s'expriment (s'activent) selon un axe avant-arrière et contribuent à la formation des membres. Chez les insectes, ils répriment la formation des ailes dans les segments du corps en construction, sauf dans les segments thoraciques 2 et 3. Sans eux, les insectes auraient de nombreuses ailes ! À partir de ce schéma, les insectes, prolifiques, ont diversifié leur anatomie. Les ailes de la seconde paire se développent normalement, comme chez la libellule, ou deviennent balanciers chez les diptères, comme la mouche, ou bien encore les ailes de la première paire se muent en élytres chez les coléoptères.

En a et b, les images au microscope électronique à balayage de deux stades nymphaux (espèce Publilia sp.) : on repère les futures ailes (en bleu, marquées W) sur le segment 2 du thorax (T2) et le casque (en rose, marqué H) sur le premier segment (T1). En d et e, ces structures se sont formées. L'image c est une coupe du thorax de la nymphe, où l'on devine le casque (H). En f et g, les coupes (correspondant aux flèches de l'image d) montrent les articulations du casque (helmet joint) et d'une aile (wing joint). © Benjamin Prud’homme et al./Nature

Des bribes de l’histoire des insectes et de leurs ailes

Les membracides ont innové : ils développent des pseudo-ailes sur le segment 1 du thorax. « Ce que nous avons montré, c'est que le casque et les ailes ont une même origine embryologique et génétique» résume Benjamin Prud'homme. Les articulations sont là, même si les deux « ailes » fusionnent. Pour les chercheurs, c'est le résultat d'une longue histoire. « Les premiers insectes n'avaient pas d'ailes du tout, raconte Benjamin Prud'homme. Elles ont dû apparaître il y a 350 à 400 millions d'années. Elles ne servaient sans doute pas à voler puisqu'elles sont peut-être apparues chez des insectes aquatiques ! Il y a 350 millions d'années, tous les segments du corps, y compris l'abdomen, en portaient. Puis il y a eu réduction du nombre pour parvenir il y a 250 millions d'années environ aux deux paires d'ailes sur le thorax. Et il y a 50 millions d'années, les membracides, ou leurs ancêtres, ont libéré la formation d'ailes sur le premier segment thoracique, lesquelles, aujourd'hui, sont devenues ce casque ».

Alors que les autres insectes ont fait disparaître ou modifié leurs ailes, les membracides ont inventé un nouvel appendice... Pourquoi les membracides et seulement eux ? C'est un mystère. « Tous les insectes ont conservé la possibilité de faire pousser des ailes sur tous leurs segments, souligne Benjamin Prud'homme, contrairement au cas des membres des vertébrés. On le voit lorsqu'on provoque des mutations. Mais des ailes supplémentaires sont sans doute gênantes pour le vol et l'évolution ne retient pas cette solution. Chez les membracides, ces ailes servent à autre chose, au camouflage en l'occurrence. »

Reste à comprendre les détails de l'affaire et en particulier pourquoi les gènes Hox n'empêchent pas la formation de ces pseudo-ailes alors que, l'équipe l'a prouvé, les gènes Hox s'y expriment. « Nous pensons que les changements évolutifs touchent plutôt le programme génétique de formation des ailes ; ces gènes seraient devenus insensibles à la répression par le gène Hox », commente Nicolas Gompel dans le communiqué du CNRS. L'explication remet en cause la manière dont les gènes Hox dirigent le développement de l'embryon. Ces extraordinaires membracides ouvrent donc un nouveau chapitre de la biologie, qu'il reste à écrire...

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