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Les fourmis champignonnistes et l'agriculture

Dossier - Fourmi : les secrets de la fourmilière
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Elles sont plusieurs millions de milliards et ont colonisé presque toutes les régions de la planète : les fourmis, avec leur organisation similaire aux sociétés humaines, montrent que l'union fait la force. Découvrez tous les secrets de ces insectes sociaux.

  
DossiersFourmi : les secrets de la fourmilière
 

Le passage des activités de chasse-cueillette à celle de l'agriculture est une transition culturelle majeure dans l'évolution des civilisations humaines. En fixant les populations, elle est à l'origine de l'énorme expansion de la population entraînant à son tour l'altération de l'environnement. Elle s'est produite il y a environ 10.000 ans. Sait-on que l'agriculture a aussi été inventée par les fourmis... il y a 50 millions d'années ?

Les fourmis champignonnistes. © Kathy & sam - CC BY 2.0
Acromyrmex octospinosus, fourmis champignonnistes. © Deadstar0 licence Creative Commons Paternité – Partage des conditions initiales à l’identique 3.0 Unported

Fourmis champignonnistes : pourquoi cultiver un champignon ?

Ces fourmis cultivent un champignon qui constituera l'essentiel de leur alimentation. Quelle est la raison de cette culture ? Les végétaux sont formés essentiellement d'hémicellulose et de cellulose. Ces polysaccharides sont des chaînes complexes d'oses comme les xylanes, la pectine, l'amidon... que les fourmis ne peuvent dégrader, fautes d'enzymes ou de micro-organismes appropriés. Le champignon est lui capable d'effectuer ce travail car il possède les enzymes adéquates.

Mode d'action des fourmis champignonnistes

C'est en Amérique que l'on rencontre les deux genres majeurs de fourmis champignonnistes : les Atta et les Acromyrmex. Tout commence par la récolte de végétaux que les fourmis transformeront en un jardin souterrain sur lequel poussera le champignon. La récolte des feuilles est un travail collectif qui implique une étroite spécialisation au sein des ouvrières médias. Les ouvrières récolteuses suivent une longue piste chimique qui les mène au site de récolte. Certaines médias grimpent dans les arbres et coupent le pétiole des feuilles qui tombent au sol. D'autres découpent les feuilles en fragments transportables par une seule fourmi. Enfin une troisième catégorie de médias est chargée du transport du matériel végétal vers le nid. C'est un spectacle toujours saisissant de voir de longues files d'ouvrières portant le fragment végétal serré entre leurs mandibules.

Les ouvrières des fourmis champignonnistes ramènent vers le nid des fragments de végétaux qui constitueront le jardin sur lequel elles feront pousser un champignon symbiotique. © D. Stoffel

Taille et vitesse de la porteuse transposées à l'échelle humaine donnent un individu se déplaçant à 25 km/h. Une vitesse supérieure à celle des marathoniens. Et encore le marathonien ne porte pas de charge alors que la fourmi transporte ce qui ressemble à un petit parasol au-dessus de sa tête. La colonne de récolte est protégée par de très gros soldats. Certaines espèces d'Atta formant des sociétés de plusieurs millions d'individus, la récolte est impressionnante. On estime qu'un seul nid d'Atta colombica récolte entre 85 et 470 kg de matière sèche par an. C'est dire que les champignonnistes sont un fléau qui pèse lourdement sur l'économie sud-américaine.

Un nid de fourmis champignonnistes. La structure aérienne du nid de cette fourmi champignonniste couvre plusieurs dizaines de m2. On distingue les ouvertures par où les ouvrières coupeuses de feuilles s'engouffrent dans les chambres souterraines. Certaines de ces ouvertures, en particulier celles munies d'une cheminée, assurent une ventilation des chambres où est cultivé le champignon et celles servant de dépotoirs. © K. Jaffe

L'impressionnant nid des fourmis champignonnistes

Les porteuses parvenues au nid s'engouffrent dans le nid souterrain qui est gigantesque. En coulant 6 tonnes de ciment liquide par les ouvertures, on a révélé une structure formée de milliers de chambres dans lesquelles est cultivé le champignon. Le nid atteint 6 à 8 mètres de profondeur. Quarante tonnes de terre sont ramenées à la surface par les ouvrières et éparpillées sur une surface qui peut atteindre 70 m2.

Le fragment de feuille est confié à une ouvrière plus petite qui entreprend de le découper en fines lanières. Le matériel végétal est ainsi transmis à des ouvrières de plus en plus petites qui le découpent en fragments de plus en plus minuscules. Des ouvrières minors récupèrent ces fragments infimes et les incorporent à une masse végétale qui prend l'aspect d'une grosse éponge de ménage criblée de trous et de canaux. C'est le jardin à champignon.

Les fourmis champignonnistes récoltent des feuilles qu’elles transformeront en un jardin sur lequel elles font pousser le champignon symbiote dont elles se nourrissent. Ce jardin ressemble à une éponge. Le mycélium forme un feutrage d’un blanc sale. © M. Poulsen et J.-J. Boomsma

Les parois des cavités sont tapissées d'une substance duveteuse ressemblant à de la moisissure. Ce sont les filaments mycéliens ou hyphes du champignon c'est-à-dire la partie végétative d'un champignon, supérieure à chapeau, plus exactement une lépiote. Mais l'élément reproducteur, c'est-à-dire le chapeau porteur des spores, ne se développe jamais dans un jardin en bonne santé. En revanche, le mycète produit des fructifications destinées aux fourmis. Les hyphes s'allongent et développent des renflements de 0,5 mm de diamètre appelés choux-raves en raison de leur vague ressemblance avec ce légume.

Le champignon symbiote des fourmis champignonnistes produit des fructifications gorgées de sucres simples et de lipides. Ces « choux-raves » sont produits uniquement pour alimenter les fourmis. © J. Wüest

La culture des champignons par les fourmis jardinières

Ce sont les fourmis les plus petites de la société, des jardinières, 250 fois moins lourdes que les soldats, qui ont en charge la culture du champignon. Leurs pratiques culturales sont très semblables à celles de l'Homme. Elles arrachent à la partie inférieure du jardin des touffes de mycélium qu'elles implantent à la partie supérieure qui vient de recevoir de nouveaux fragments végétaux. En même temps, elles enrichissent la partie neuve du jardin de gouttes fécales assimilables à un apport d'engrais. Mais ces gouttes fécales sont aussi riches en enzymes capables d'hydrolyser les polysaccharides végétaux. Ces enzymes proviennent du champignon. En consommant du champignon, les ouvrières absorbent les enzymes du mycète, qui après avoir traversé leur tube digestif, se retrouvent dans le rectum. Les fourmis se comportent ainsi comme un convoyeur d'enzymes.

Le nid de cette champignonniste de la savane argentine est parvenu à maturité. La coupole formée par la terre excavée mesure 6 m de diamètre et représente un volume d'environ 16 m3. La coupole est percée de 169 ouvertures. Certaines sont simplement destinées au passage des millions d'ouvrières qui aménagent les chambres souterraines dans lesquelles se pratique la culture d'un champignon symbiotique. D'autres sont surmontées de cheminées d'un vingtaine de cm de haut destinées à assurer la ventilation du nid. L'air frais pénètre par les ouvertures les plus basses alors que l'air chaud sort par les cheminées du haut. © C. Kleineidam

Au total, le matériel végétal sera soumis à la dégradation de ses polysaccharides grâce à l'action des enzymes du champignon, soit directement, soit indirectement quand elles transitent par le tube digestif des ouvrières. Ce sont essentiellement les xylanes et l'amidon qui sont dégradés, la cellulose restant à peu près intacte. Les carbohydrates issus de la dégradation, donc des sucres simples, se concentrent dans les choux-raves ainsi que des lipides. Les hyphes sont elles riches en protéines. Il ne reste plus aux ouvrières qu'à consommer les choux-raves et les hyphes pour trouver tout ce qui est nécessaire à leur métabolisme. Si les ouvrières du service extérieur consomment aussi de la sève obtenue en découpant les feuilles, les larves sont nourries exclusivement avec les productions du champignon.

Le maintien en bon état sanitaire de la culture mycélienne fait apparaître des adaptations remarquables. La chaleur et l'humidité qui règnent dans les chambres de culture favorisent la prolifération de pathogènes : bactéries et moisissures parasites sont des ennemis mortels du champignon symbiotique. Les fourmis savent lutter très simplement. Avec leurs mandibules, elles arrachent et rejettent les fragments de jardins contaminés. Exactement comme le jardinier arrache les mauvaises herbes. Elles utilisent aussi des produits phytosanitaires. Leurs glandes métapleurales sécrètent des substances antibiotiques qui éliminent les bactéries pathogènes. L'adaptation la plus remarquable concerne la lutte contre un champignon parasite qui détruit le champignon symbiote. Les fourmis chargées de la culture mycélienne ont noué au cours de l'évolution une association mutualiste avec une bactérie filamenteuse. Cette bactérie est logée dans des cryptes nourricières qui s'ouvrent dans la cuticule des fourmis.

Fourmis champignonnistes. Vue d’un fragment de jardin à champignon recouvert du feutrage mycélien blanc. L’ouvrière est recouverte d’une bactérie filamenteuse qu’elle élève afin de produire un antifongique qui protège le champignon symbiote. © B. Baer

Voisine des Streptomyces productrices de la célèbre streptomycine, la bactérie filamenteuse des champignonnistes produit un antifongique puissant qui vient à bout du champignon parasite.

Conclusion sur les fourmis champignonnistes et leurs cultures

Ainsi, la fourmi champignonniste est une véritable agricultrice : elle fabrique le terreau nécessaire, l'ensemence, apporte des engrais, désherbe, applique des produits phytosanitaires et récolte. Cette activité nécessite un mutualisme complexe. Les bénéfices pour la fourmi sont d'ordre alimentaire comme on vient de le voir. Ils sont évidents aussi pour le champignon. Il pousse dans un microclimat souterrain qui lui apporte chaleur et humidité. Ce milieu le protège d'organismes mycétophages. La « trousse à pharmacie » des fourmis le protège des maladies et des parasites. Il n'a nullement besoin de s'épuiser à produire des éléments reproducteurs (le chapeau). La fourmi se charge de le multiplier et de le disséminer. Lors du vol nuptial, la reine fondatrice emporte un fragment de mycélium qu'elle entretient soigneusement lors de la fondation. La relation symbiotique mutualiste se retrouve dans le couple fourmi-bactérie filamenteuse. Cette dernière donne des antifongiques à la fourmi qui en retour la nourrit et assure sa multiplication. En même temps qu'un fragment de mycélium, la reine fondatrice emporte aussi quelques filaments bactériens assurant ainsi leur propagation.